Нью-Йорк, 1781 год. В Гудзонской битве одному из солдат удается обезглавить странного человека в маске, однако платой за этот удар становится смерть. Очнувшись в таинственной пещере, солдат выбирается в мир, который разительно отличается от того, каким он его запомнил. Наши дни. Маленький городок под названием Сонная лощина внезапно сотрясает жестокое убийство шерифа полиции, а задержанный в это же время бродяга сообщает выжившей напарнице Эбби Миллc подробное описание убийцы, утверждая, что сам его когда-то убил. Вскоре Эбби узнает о секретной информации, которую хранил покойный шериф и которая непосредственно связана с ее прошлым.

Катрина вновь связывается с Икабодом, предупреждая его о темном духе, собирающемся проникнуть в реальный мир. Тем временем Миллс узнает о том, что события вчерашней ночи не могут быть подтверждены, а смерть Энди Брукса оказывается самоубийством. Новое происшествие оказывается напрямую связано с предупреждением Катрины и наводит новоявленных напарников на представительницу темного клана ведьм, желающую отомстить за событие 250-летней давности.

Загадочное самоубийство женщины оказывается связано с делом сестры Эбби Миллc Дженни, проходящей лечение в психиатрической лечебнице. После встречи с последней Икабоду становятся известны подробности навсегда разделившего судьбы сестер Миллс события, и это знание позволяет Крейну вычислить существо, порожденное тем давним событием. Жизнь Эбби оказывается в опасности, и хотя есть способ спасти ее от демона, для этого придется отправиться в мир снов.

После побега Дженни Миллс из лечебницы на ее поиски отправляется не только сестра — неизвестный направляет отряд зачистки с целью обнаружить объект, к которому Дженни может их привести. В ходе поисков Эбби узнает о давней связи сестры с шерифом, а также о вещи, которую та охраняет по его просьбе и которая оказывается знакома Крейну по событиям 1773 года.

Расследуя дело о появившемся из ниоткуда безымянном мальчике, Крейн подозревает, что ребенок попал в это время из средневековья. Разговор с мальчиком наталкивает Икабода на мысль о том, что тот может быть из колонии, чьи жители таинственно исчезли много десятков лет назад. Но к вопросу о том, как ребенок попал в Сонную лощину и что за девочка его сюда привела, прибавляется еще один, когда оказывается, что мальчик является носителем страшного заболевания.

После похищения Крейна неизвестными людьми Миллс обращается к сестре за помощью в поисках того, кто сможет навсегда разорвать связь Икабода с Всадником. Тем временем Крейн встречается с тайной организацией и вспоминает о первых шагах к своей новой жизни вне красных мундиров. По совету членов организации Крейн решает уничтожить связь единственным доступным ему образом, в то время как Эбби пытается найти способ спасти нового друга от смерти.

Бывший парень Миллс Люк Моралес надеется на возобновление отношений, однако когда та дает ему шанс, шокирующее событие меняет намерения Люка. Тем временем Икабод планирует новую встречу с союзниками, располагающими информацией о слабом месте демона, однако последний оказывается на месте встречи раньше Крейна. Узнав о причине визита Всадника, Икабод вспоминает о таинственном манифесте, который был целью демона еще в 1775 году, в то время как Эбби навещает Энди Брукс.

Теперь, когда Всадник пленен, напарники пытаются понять, как можно использовать его для выявления истинного зла, управляющего всеми событиями в городе. Чтобы осуществить задуманное, Миллс предлагает найти Брукса, а также заучиться поддержкой Дженни. Тем временем до прислужников Молоха доходят вести о пропаже Всадника, что провоцирует их на немедленные действия, направленные на его спасение.

День благодарения знаменуется для напарников новым делом о пропаже молодой миллионерши, недавно приехавшей в город. Проверка родственных связей пропавшей указывает на ее принадлежность к старинному роду отцов-основателей. Поиски приводят Миллс и Крейна в заброшенный особняк, который раньше был убежищем для всех нуждающихся, а теперь превратился в смертельную западню.

Узнав, какой секрет от него утаила Катрина, Крейн заручается поддержкой Генри Пэрриша для связи с супругой. Увидевшись с ней, Икабод добывает не только интересующие его сведения, но и узнает личности заточивших Катрину в чистилище, однако его действия провоцируют появление нового монстра, который явно желает разделаться с Крейном. Пытаясь узнать о сущности этого демона, Икабод натыкается на оставшихся членов ордена Катрины, которые, как он надеется, смогут вернуть его любимую.

Когда капитан Фрэнк Ирвинг начинает получать угрозы от незнакомых ему людей, действия последних подтверждают его догадки о сверхъестественном характере этих предупреждений. Грозящая его дочери опасность вынуждает Фрэнка обратиться за помощью к Миллс и Крейну, а те, в свою очередь, узнают о похожем случае, тесно связанном с Дженни. Ее воспоминания становятся ключом к разгадке сущности демона, который оказывается приближенным Молоха.

Обнаружив удивительную находку в Библии Вашингтона, Крейн продолжает расшифровку найденного на ее страницах текста, в то время как Брукс сообщает Миллс о планах Молоха, напоминая о предсказании насчет предательства Икабода. Зная, что главной целью Крейна является Катрина, Эбби начинает сомневаться в правильности его выбора в роковой час. Тем временем внутреннее расследование смерти двух полицейских приводит детективов к дочери Ирвинга, что вынуждает последнего предпринять ответные меры.

Странное видение Пэрриша дает всем понять о приближающейся катастрофе, имя которой — война. Есть лишь один способ остановить это, но для осуществления плана напарникам придется отправиться за Катриной. На пути Эбби и Икабода ожидает немало испытаний, но смогут ли они противостоять соблазнам и пожертвовать всем ради общей цели? Между тем каждого из них ждет шокирующее открытие, которое навсегда изменит будущее города и всего мира.

Прошел год с момента трагических событий, случившихся с Крейном и Миллс, и теперь единственной важной для напарников целью является месть за погибших родных. Однако вскоре Эбби ждет новое дело, когда обнаруживаются новые жертвы Всадника смерти, непосредственно связанные с еще одним важным для исхода Финальной битвы артефактом. Расшифровывая загадку Бенджамина Франклина, Икабод с Эбби и не подозревают о том, к чему приведут их эти поиски.

Видение Икабода указывает ему на ужасное будущее, которое Всадник уготовил для Катрины, и для предотвращения этого предсказания у Крейна не так много времени. Между тем место Ирвинга занимает новый шериф Лина Рейес, у которой есть свой план по восстановлению порядка в городе, однако она не приветствует сотрудничество Эбби с Крейном. Пытаясь придумать, как одолеть Всадника, напарники находят заклинание, способное создать достойного противника бессмертному воину, а в это время Катрина извлекает выгоду из сложившейся ситуации, а Пэрриш делает свой ход.

Икабод и Эбби узнают о новом адвокате Фрэнка Ирвинга и пытаются понять его замысел. Тем временем Генри находит еще один артефакт из прошлого, который поможет ему разрушить город: 30 сребреников Иуды, которые проявляют темное начало в любом их обладателе и провоцируют людей на предательство. Сестры Миллс пытаются понять, каким же образом шериф Рейес знакома с их матерью, а та дает Икабоду 24 часа на то, чтобы подтвердить свою личность.

Крейн решает наконец-то овладеть искусством управления автомобилем — разумеется, под чутким руководством Эбби. К сожалению, урок вождения прерывает сообщение о похищенном ребенке. В ходе расследования Эбби и Крейн узнают, что десятилетнюю Сару Ланкастер завлек в лес с помощью магической флейты Крысолов. Более того — оказывается, что на семье Ланкастеров лежит проклятье. Крейн и Эбби в компании Ника Хоули отправляются прямо в логово Крысолова, чтобы спасти Сару.

Мисс Кэролайн объясняется в своих чувствах с Крейном, но получает отказ. Икабод мучается из-за того, что обидел ни в чем не повинную девушку, и спешит как следует извиниться перед мисс Кэролайн. Джереми обращается к прошлому Катрины в попытке найти там какой-либо грех, который он сможет использовать. Так в Сонной лощине появляется призрак Плачущей леди, жертвами которой почему-то становятся все женщины, с которыми общается Икабод Крейн. Под угрозой оказывается и Эбби, но ей удается спастись и даже добыть важную улику, которая указывает на то, что Плачущая леди когда-то была лично знакома с Крейном.

Выбравшись отдохнуть в баре, Крейн и Эбби встречают вернувшегося в город сына шерифа Корбина —  Джоуи. Но похоже, что тот совсем не рад встрече со старой знакомой. Джо обвиняет Эбби в смерти отца. Джереми предлагает Ирвингу сделку: если тот убьет человека, сбившего три года назад дочь Ирвинга, Джереми вернет капитану похищенную душу. Тем временем в округе объявляется новый оборотень — Вендиго, который одновременно обладает чертами человека и зверя и известен тем, как жестоко он расправляется со своими жертвами.

Катрину сразила неведомая болезнь. Вскоре за ней приходит Генри со своими людьми, но Эйбрахам не рад такому повороту событий. В неразберихе Катрине удается бежать и добраться до Крейна. Эбби выясняет, что за Катриной охотятся члены клуба Адского пламени. Еще она узнает, что Катрина вовсе не больна — а беременна.

Катрина и Икабод наслаждаются тем, что наконец-то могут провести время наедине, в тишине и покое, но их семейной идиллии вскоре приходит конец. Генри призывает в этот мир очередного демона — на этот раз суккуба в образе прекрасной девушки. Суккуб совершает несколько нападений и крадет у своих жертв жизненную силу, чтобы затем передать ее Генри. Одним из потерпевших становится Ник Хоули, но, к счастью, Эбби и Крейн успевают его спасти.

Вот уже неделю Эбби снится один и тот же сон: убегая от Молоха, она оказывается в чистилище и встречает там свою мать, которая предупреждает ее о демонах. Крейн считает, что это видение приходит к Эбби неспроста, и оказывается прав. Лейтенанту Миллс поступает сообщение о том, что в клинике Территаун за прошедшие три ночи произошло три самоубийства. Эбби и Дженни отправляются туда, чтобы во всем разобраться. Просматривая недавние записи с видеокамер клиники, они обнаруживают на пленке свою маму.

С помощью магического зеркала Джереми Катрина сообщает Икабоду и Эбби о том, что она не смогла уничтожить Молоха. Крейну и Эбби удается расшифровать код из дневников Грейс, и теперь они отправляются на поиски легендарного меча Мафусаила из Книги Эноха, способного низвергнуть тысячу демонов. Тем временем Дженни пытается незаметно перевезти Ирвинга через канадскую границу, а Джереми переходит к завершающей стадии своего плана.

Эбби и Крейн попадают в поместье Фредерикса, но дом кажется заброшенным. Однако вскоре они находят Эйбрахама и Катрину. Увидев в руках Икабода меч Мафусаила, Эйбрахам предупреждает, что этот артефакт требует принесения в жертву и того, кто его использует — забрав чужую жизнь, меч заберет и душу своего хозяина. Дженни предлагает Эбби и Крейну найти Ирвинга, чтобы использовать меч без последствий, ведь душа капитана находится во владении Генри. Но время истекает, и финальная битва все ближе...

Несмотря на то, что Эбби и Икабод собственными глазами видели смерть Молоха, им по-прежнему всюду мерещатся дурные предзнаменования. Они отправляются на расследование и внезапно встречают там ангела Ориона, который обещает помочь Свидетелям поймать сбежавших из чистилища демонов. Тем временем Катрине кажется, что она нашла способ спасти Эйбрахама, и она просит Крейна о большом одолжении.

Пытаясь наладить брак, Крейн и Катрина впервые за долгое время отправляются на свидание в здание исторического общества, где проходит прием. На мероприятии гостям показывают странный автопортрет художника колониальных времен Джеймса Колби. Мистер Холлистер — реставратор исторического общества, занимавшийся восстановлением этой картины — сообщает Крейну, что во время работы он почувствовал присутствие злого духа, и тот с ним заговорил. Катрина тоже признается, что чувствует присутствие в доме темных сил. Вскоре их подозрения подтверждаются, когда одного из участников мероприятия находят зверски убитым. А в это время Эбби в полицейском участке ждет сюрприз: откуда ни возьмись на пороге появляется живой и здоровый капитан Ирвинг...

Нику Хоули поступает звонок от старой знакомой, Кармиллы Пайнс. Когда-то эта женщина была ему как мать, а теперь она вернулась в Сонную лощину и просит Ника помочь ей пробраться в Форт Нокс. Кармилле нужно украсть артефакт, который сможет снять с нее проклятье. Крейн, Эбби и Дженни узнают об этих планах и собираются им помешать.

Сбежавший из чистилища колдун похищает из аукционного дома журнал Джона Ди, оставив за собой два трупа. Эта книга известна как Великий гримуар, в котором собраны заклинания запрещенной черной магии. С помощью Катрины Эбби и Крейн выясняют, что преступник — Соломон Кент, колдун, из-за которого началась расправа над ведьмами из Салема.

Миллс и Крейну приходится спуститься в подземные туннели города, чтобы спасти попавших в сверхъестественную ловушку рабочих. Однако Свидетелям все время мешает путающийся под ногами известный журналист и брат одного из пропавших, Калвин Риггс. Эбби приходится найти способ сотрудничать с неугомонным работником СМИ. А в это время Ирвинг просит Дженни помочь ему проникнуть в участок и похитить оттуда конфискованные у него вещи.

В Сонной лощине одновременно случается несколько вспышек паранормальной активности. Икабод и Эбби узнают, что кто-то с помощью звона колокола пробудил в жителях магические силы. Между тем возникает новая проблема: Дженни рассказывает о темной стороне капитана Ирвинга. Эбби предлагает использовать голову Горгоны, чтобы временно остановить Фрэнка.

Из-за заклинания Эбби перемещается в Сонную лощину 1781 года. Она намерена помешать Катрине осуществить свой план. Миллс пытается убедить Икабода в том, что они станут напарниками в будущем, и что ее безумные рассказы о миссии Свидетелей являются правдой. Крейн и Эбби отправляются к Франклину за помощью. А в это время Катрина объединяется со Всадником смерти, чтобы убить Икабода.

Пока Эбби успешно строит карьеру агента ФБР, Крейн пытается найти себе место в современном мире после предотвращения апокалипсиса. Икабод уверен, что их с Эбби миссия как Свидетелей еще не закончена, но у агента Миллс другое мнение. Между тем в Сонной лощине происходит странное нападение, и похоже, что оно имеет сверхъестественную природу.

Эбби узнает, что новый начальник отделения ФБР — ее бывший возлюбленный Дэниел Рейнольдс, что совсем не радует агента Миллс. Но ей некогда предаваться душевным терзаниям, так как в Сонной Лощине объявляется новый демон, которого привлекают тайны людей. Его жертвами становятся работники инспекции, разоблачившие крупную финансовую схему чиновника.

В этот раз насланной Пандорой бедой становится не монстр, а страшное орудие, заставляющее слабые души предаваться жажде крови. Крейн и Эбби раскрывают тайну магического кинжала, который сеял страх и кровопролитие на протяжении более чем четырехсот лет. Тем временем Дженни и Джо понимают, что у шерифа Корбина было еще больше секретов, чем казалось.

Эбби и Крейн выясняют, что за легендой о милой зубной фее скрывается суровая правда о страшном монстре, высасывающем из детей жизненную силу. Жертвой демона становится Тесси. Ее сестра Саффрон стала свидетелем этой страшной сцены, и теперь сестрам Миллс и Икабоду предстоит разобраться со злым чудищем, веками мучающим детей.

Пандора призывает с того света дух заклятого врага Крейна, генерала Хоу. А тот в свою очередь возвращает к жизни целый отряд драугров. В поисках способа одолеть бессмертную нежить Эбби и Икабод обращаются за помощью к своим новым друзьям из Института Джефферсона: доктору Бреннан и агенту Буту. Вчетвером они отправляются в здание Капитолия на разведку.

Последним посланником Пандоры становится демон Сукоян. Когда одна из ос этого существа жалит человека, он подвергается панике и паранойе и медленно умирает в агонии. В дневнике Грейс Эбби находит рецепт отвара, который может приостановить процесс разрушения организма, но как прогнать из Сонной лощины самого демона?

После того, как найденный в осколке Анубиса камень сливается воедино с Дженни, девушка начинает себя странно чувствовать и обретает особую силу. Эбби и Джо боятся за ее здоровье — кто знает, к каким последствиям может привести это слияние? Тем временем на Сонную лощину совершает набеги группа проснувшихся берсерков.

Крейн, Джо и Эбби ищут способ вернуть Дженни и расправиться с Пандорой. Но их ждет встреча с куда более страшным врагом, ведь злодейка пробудила древнего бога Этуилью. Икабод обращается к своду законов масонского ордена Бена Франклина, надеясь, что там найдет подсказку, где искать Дженни.

Дженни и Джо беспокоятся за Крейна, который от отчаяния готов броситься в любую крайность, лишь бы вернуть Эбби. Они просят своего товарища сделать передышку, но Икабод не намерен оставлять попытки. Тем временем им начинает интересоваться ФБР. Софи Фостер обещает Рейнольдсу проследить за Крейном и становится свидетелем появления демона.

Крейн отправляется в созданные смертью катакомбы, чтобы найти Эбби. К сожалению, Икабод может помочь своей подруге только морально, так как в это путешествие отправилась лишь его астральная проекция. Тем временем Пандора, воспользовавшись ситуацией, тоже решает навестить лейтенанта Миллс.

После почти годового заточения в катакомбах Эбби пытается вернуться к жизни в реальном мире, в чем ей активно помогает Крейн. К сожалению, из-за исчезновения Эбби Икабод совсем забыл про мисс Коринф, что привело к неизбежному конфликту. Тем временем в Сонную Лощину возвращается Киндред.

Дженни встречается со своим отцом, чтобы получить ответы на волнующие ее вопросы. А в это время вновь объявляется Аттикус Невинс, который рассказывает о напавшем на него монстре. Оказывается, что ему и Корбину-старшему уже доводилось видеть это чудовище раньше.

Крэйн узнаёт, что иммиграционная служба отказала ему в гражданстве. Но эта проблема в очередной раз меркнет на фоне появления новой загадки. Напарники подозревают, что на жертв напал монстр из Джерси. Крэйн опасается, что это может быть как-то связано с экспериментами Иафета Лидса.

Эбби и Софи отправляются на тренировку по выживанию, которую устроил Рейнольдс, а Крейн в это время едет в Рочестер, чтобы разгадать загадку таинственного символа, которым одержима его подруга. Во время учений в лесу команду Эбби начинает преследовать древний монстр. Дженни и Джо участвуют в аукционе, чтобы выкупить осколок ящика Пандоры.

Свидетелям приходится объединиться со своими главными врагами, чтобы победить ведьму банши, убившую уже несколько людей в Сонной Лощине, а также спасти попавшего в ловушку Крейна. Отношения Дженни и ее возлюбленного переходят на новый уровень после очередной трагедии.

Пандора сообщает Свидетелям, что сила Скрытого растет и вскоре он сможет уничтожить всё человечество. Пандора предлагает бывшим врагам объединить силы и остановить ее мужа. Крейну приходится обратиться к воспоминаниям, чтобы понять, как Бетси Росс смогла попасть в Катакомбы.

Крейн и Эбби отправляются через Делавер в Катакомбы и находят там нечто крайне удивительное. А в это время Дженни, Джо, Пандора и остальные пытаются помешать планам Скрытого. Рейнольдс присоединяется к команде борцов со сверхъестественным и вносит пару конструктивных предложений.

Эбби и Крейн спасают Бетси, которая сразу замечает перемену в Икабоде, и восстанавливают ящик Пандоры. Но вскоре напарники узнают, что для победы над Скрытым им нужно принести в жертву также и душу Свидетеля.

Икабоду удается сбежать после двухнедельного заточения в Вашингтоне, после чего у мемориала Линкольна он сталкивается с демоном и знакомится со спецагентом Дианой Томас. Крейн и Диана начинают вместе расследовать этот случай и отправляются за информацией в особый архив, Агентство 355, где хранятся отчеты о необъяснимых явлениях.

Дженни и Крейн пытаются понять, кому досталась роль нового Свидетеля, и приходят к выводу, что это Молли, дочь Дианы. Тем временем Драйфус отдает трем древним ведьмам кинджал Зурн Д'Ора, что влечет за собой серию убийств.

Друзья помогают Крейну найти жилье в Вашингтоне. Пока Дженни и Крейн размышляют о том, как сказать Диане, что ее дочь стала новым Свидетелем, Всадник без головы совершает покушение на жизнь президента.

Крейна похищает монстр-паук, питающийся страданиями своих жертв. Пока Икабод находится в пещере в коконе из паутины, ему кажется, будто он присутствует на суде над собой, где его главным обвинителем становится Генри. Дженни, Диана, Джейк и Алекс ищут способ освободить Крейна, пока монстр не довел его до самоубийства.

Дженни, Джейк и Алекс пытаются выяснить, что Джоубу было нужно в Смитсоновском хранилище, а Диана и Икабод отправляются к Драйфусу, чтобы его расспросить. Во время этой встречи на Драйфуса совершает нападение его бывший напарник по бизнесу Ансель, вернувшийся с того света ради мести.

Крэйн и Дженни возвращаются в Сонную лощину вместе со своей новой командой, чтобы найти часть талисмана, спрятанную на пересечении лей-линий. Крэйн обнаруживает в письмах Вашингтона зашифрованную информацию о Философском камне, а Дженни, Алекс и Джейк узнают, что артефакт охраняет демон-страж.

Агент Томас получает сообщение о том, что полиция обнаружила тело убитой девушки на кладбище Арлингтона. У жертвы рана грудной клетки, часть разодранной плоти оказывается окаменевшей. Пока Крэйн ищет ответ на вопрос, что за монстр нападает на девушек, Диана занята выяснением отношений с внезапно приехавшим отцом Молли.

Жители Вашингтона оказываются сражены сверхъестественным недугом — Огненным гриппом. Жертвы заражаются после просмотра вирусного видео, в коде которого прописано проклятие, и сгорают дотла, если не могут пройти по лабиринту к контролирующему их джинну.

Диана беспокоится из-за странного поведения Молли. Она решает отвести дочь на экскурсию в Хранилище, чтобы показать ей плюсы жизни Свидетеля. К несчастью, из-за нападения демона Крэйн и Молли оказываются заперты внутри Хранилища. Джейку и Алекс предстоит найти способ снять защиту и вызволить друзей.

Крэйн обустраивается на новом месте и предлагает Дженни тоже обосноваться в Вашингтоне, но девушка получает другое интересное предложение и теперь стоит перед непростым выбором. А в это время Драйфус делает очередной ход — Джоуб призывает демона голода.

Команда Крэйна пытается понять, в чем состоит план Драйфуса. Они находят значение символа, который он рисует, — это символ ордена оккультистов «Арма Мутата», цель которых — изменить мир. Для завершения ритуала Драйфусу не хватает последнего тотема — Террикула Игнис, оружия огня.

Друзья Крэйна пытаются найти способ спасти его и лишить Драйфуса Всадника Войны. Внезапно в здании архива появляется Генри Пэриш, который предлагает свою помощь и заявляет, что он является образом из воспоминаний Крэйна о сыне.

Всадники Апокалипсиса направляются к местонахождению президента и захватывают ее в плен. Лара призывает Джоуба, чтобы убедить его отвернуться от Драйфуса. Чтобы победить врага, Крэйну приходится пойти на ужасную сделку.