Rin Okumura es un poblemático adolescente de 15 años que creció en una iglesia junto a su hermano gemelo, Yukio. Ambos niños fueron criados por el padre Fujimoto. Cosas extrañas siempre suceden alrededor de Rin, quien comienza a ver cosas fuera de lo normal. Más adelante, un demonio posee a un joven que conoce a Rin, y el chico poseído lo ataca, pero despierta en él un poder conocido como "llamas azules" y lo derrota. Entonces Fujimoto llega dispuesto a contarle sobre quien en verdad es él.

Rin se entera de que es hijo de Satán y huye de los demonios que están detrás de él, Fujimoto y sus compañeros lo protegen, recibe una espada que si la saca no seria más un humano, Satán posee a Fujimoto, abre una puerta hacia Gehenna, pero Rin la cierra, Fujimoto muere,y Rin está dispuesto a matar a Satán, convirtiéndose en un exorcista.

Rin conoce a Mephisto y está decidido a ser un exorcista, como parte de su entrenamiento para convertirse en un exorcista, Rin se matricula en la Academia de la Orden de la Cruz Verdadera. En su primer día de clases, Rin se sorprendió al saber que su hermano gemelo Yukio ya es un exorcista y será uno de sus maestros.

Shiemi es una niña que tiene contacto con un demonio, tras la muerte de su abuela, ella cuida mucho el jardín que su abuela le dejó, Rin y Yukio se enfrentan con el demonio y Shiemi se prepara para ser exorcista.

Ryuji Suguro conocido como "Bon", no simpatiza con Rin, pero Rin se entera del pasado de "Bon", y se da cuenta que tiene la misma meta que él, matar a Satán.

Rin y Yukio, se dan cuenta de que no saben quien es su cocinero, así que intrigados por esta situación tratan de averiguarlo, cuando encuentran a Mephisto cocinando para ellos, quien les menciona que si Ukobach no regresa el los atenderá por el resto de la vida. Pronto Rin empieza una lucha en la cocina con Ukobach, quien resulta haciéndose amigo de los gemelos.

Deseosa por hacer nuevas amistades, Shiemi le pregunta a su compañera Izumo que si quiere ser su amiga, Rin se da cuenta que Izumo solo la quiere utilizar como a una esclava, los estudiantes se reúnen en el antiguo dormitorio de participar en el examen Exwire, donde un demonio ataca a Izumo y a su amiga Paku, Rin y Shiemi las protegen.

Izumo todavía tiene problemas después de que Paku decide dejar de ser exorcista. Izumo y Bon pelean y al final de la clase Yukio los castiga a todos, Yukio los deja solos para ir a una misión y son atacados y acorralados por el mismo demonio del episodio pasado, al tratar de ayudar a los demás, Rin se entera de que el monstruo fue enviado por uno de sus maestros que quería confirmar que él es hijo de Satán.

Mephisto revela a los estudiantes que el ataque del demonio era en realidad parte del examen de Exwire y cómo se defendían cuentan como parte de su evaluación. Yukio enfrenta Negaus sobre sus razones para obligar a Rin a utilizar sus poderes demoníacos durante el examen y afirmar que lo único que hizo fue bajo las órdenes de Mephisto. Sin embargo, no se necesita mucho para que Yukio se de cuenta de las verdaderas intenciones de Negaus.

Kuro (el familiar de Fujimoto) se descontroló cuando oyó que éste murió, le decía a los exorcistas que todos ellos estaban mintiendo acerca de su muerte, aunque sólo Rin podía entender (él dijo que podría hablar con él, a través de la telepatía demoniaca). Cuando Yukio estaba a punto de utilizar el elemento que el padre Shiro le dio si es que esta situación ocurría, Rin le dijo que lo dejara tranquilo a Kuro. Rin fue capaz, al darse cuenta de que Kuro estaba triste y solo. Al final, Kuro acepto el hecho de que el padre Shiro murió y acepto a Rin como su familar. Rin y Yukio descubrieron que el elemento que el padre Shiro dio a Yukio era en realidad su vino catnip para el deleite de Kuro.

Rin y sus compañeros de clase Izumo y Shima son enviados a su primera misión como Exwires a una ciudad de la costa, afligidos por la presencia de un Kraken. Izumo se topa con un niño llamado Yohei cuyo padre que se fue para hacer frente al Kraken seis meses antes y sigue desaparecido. Yohei va a implantar su venganza contra la criatura porque él cree que mató a su padre, pero él y los Exwires se enteran de lo que realmente pasó cuando lo encuentran vivo, para su sorpresa.

Los Exwires tienen la tarea de buscar el fantasma de un niño que esta en el parque Pheles. Rin y Shiemi se las arreglan para encontrar al fantasma, pero Shiemi termina por perseguirlo por sí misma, mientras que Amaimon, un demonio mayor y otro hijo de Satán, le roba la espada a Rin, Rin es obligado a pelear con él. Mientras tanto, otro exorcista trata de defenderlo, y se revela como un viejo amigo del hermano de Rin.

Shura Kirigakure, un exorcista de alto nivel y antiguo aprendiz del padre de Shiro, estaba actuando como uno de los compañeros de Rin y fue la encargada de investigar su relación con Satán. Con órdenes de matarlo si se tratara de comprobar la veracidad, que se divide entre el cumplimiento de sus obligaciones y tras la petición de Shiro para cuidar de Rin en su lugar si algo le sucede a él. Sus dudas se borran cuando se enfrenta a Rin y descubre que Shiro en realidad lo ha criado como un hijo en lugar de un arma.

Los Exwires van a un campamento de supervivencia, pero Amaimon y Mephisto se encuentran en el mismo lugar, mientras Rin se encuentra a una polilla gigante.

Entre todos consiguen vencer al demonio polilla. Pero al volver a la base Amaimon les ataca y Rin se ve obligado a liberar la espada para pelear. Se ve como la espada se empieza a resquebrajar y Rin no puede controlar su poder sin forma de volver a su forma semi-humana.

Las llamas de Rin no pueden controlarse y empieza a quemarlo todo. Arthur Augusto Angel, un paladin del Vaticano llega para llevárselo y seguramente condenarlo a muerte. Mientras todos los demás se debaten entre que hacer con Rin al saber que es hijo de Satán. Al final deciden ir a un templo en el cual se puede arreglar la espada de Rin para volver a sellar sus poderes. Mientras Amaimon aparece en la sede del Vaticano.

Rin pierde el control de sus llamas y empieza a atacar el Vaticano, sus amigos llegan con la espada y él intenta recobrar el control de las llamas, luego va a la escuela y empieza a entrenar para controlar sus llamas

Rin sigue con su entrenamiento cuando un demonio llamado Gale se infiltrada en la escuela y lo atacan junto con Izumo. Konekomaru es poseído por el demonio y Rin lo ayuda recobrando la confianza de la mayoría de sus compañeros

Shiemi y sus amigos le quieren preparar una fiesta sorpresa a Izumo. Hacen todos los preparativos previos para la fiesta, Renzo y Paku van a comprarle un regalo a Izumo, ella empieza a sospechar de que ellos están saliendo y los sigue, ellos la descubren y le dicen la verdad

La esposa de Negaus huye a la casa de Shiemi y ella al conocerla la intenta proteger, llama a Rin para mostrarle algo y resultaba ser ella quien la estaba buscando Shiemi le pide que la ayude y acepta. Yukio conoce Ernest Frederik Egin quien le dice que él es su nieto

Ernest convence a Yukio que le ayude a controlar el Vaticano y lo convierte en el jefe del poder japonés y en Paladín. Capturan a Rin y la envían al techo de la academia de la Verdadera Cruz y Yukio descubre que lo habían engañado

Ernest quiere conectar al mundo con Gehenna y Assiah y el mejor lugar es en el techo de la academia de la Verdadera Cruz y para poder hacerlo necesitan sangre puro de demonio, Yukio, al ver a su hermano, le dice que él da su sangre. Satán aparece y le cuenta la verdad a Yukio sobre la muerte de su madre, sabiendo la verdad Satán controla el cuerpo de Yukio

Yukio sigue dominado por el poder de Satán, al parecer esta vez la lucha en contra del mal es más difícil por lo que Shura y los demás chicos se van a refugiar mientras crean un plan con Rin para debilitar los poderes de Satán y salvar a Yukio. El plan se hecha a perder a causa de Shiemi, Rin no pierde las esperanzas y sigue luchando por sacar a Satán del cuerpo de Yukio

Logran frustar los planes de Satán cerrando la puerta de Gehenna y por fin Yukio y Rin logran conocer el lugar donde nacieron.

La historia de Rin sigue su camino. Esta vez se ha producido una situación bastante preocupante en Kioto, así que la organización ha creado un grupo especial que se desplazará allí para evitarlo

El equipo especial finalmente ha llegado a Kioto para empezar inmediatamente con sus labores de ayuda. Una vez allí, Rin comprobará de primera mano los problemas familiares que tiene Suguro.

Como Bon, Konekomaru y Shiemi tratar de hacer frente a sus respuestas a los acontecimientos recientes, Yaozo convoca a los jefes de familia de la secta Myoda. Mientras discuten el incidente con el ojo derecho, el grupo comienza a cuestionar las acciones misteriosas del sacerdote principal Tatsuma.

¿Quién está traicionando a la secta Myoda? Sin el sumo sacerdote Tatsuma en la asistencia, la reunión general cae en el caos y termina sin una conclusión. Como Suguro resuelve encontrar y preguntar a su padre, él atestigua a alguien que se escabulle en la oficina de Kyoto ...

Aunque el traidor fue revelado, el Ojo Derecho del Rey Impuro ha sido robado. Mientras se enfrenta a Ryuji, Rin pierde el control de sus llamas azules delante de los exorcistas reunidos. En toda la conmoción, Tatsuma desliza a Shura una carta dirigida a Rin.

Shiro Fujimoto, Rin y el padre adoptivo de Yukio, encontraron a Tatsuma Suguro mientras intentaban tomar la espada demoníaca, Kurikara. La carta de Tatsuma revela las circunstancias de cómo la espada, que es el principal objeto de culto de la Myoda Sect, llegó a Rin

¡El Rey Impuro ha sido revivido! En su carta, Tatsuma le pide a Rin que use la espada Koma para pelear, pero ¿será eso posible? Y para empeorar las cosas, Mephisto aparece de repente con la noticia de que Rin ha sido condenado a muerte!

Miasma se extiende por las calles mientras los exorcistas comienzan a contrarrestar el crecimiento del Rey Impuro. Rin se marcha con los otros estudiantes para encontrar a Tatsuma. Yukio está en el frente, sin saber que su hermano ha dejado su celda, cuando nota algo extraño ...

"Desprecias a tu hermano, ¿verdad?" Yukio se estremece cuando Todo le dice que admita sus verdaderos sentimientos. Yukio reflexiona sobre los pensamientos que ha tenido desde una edad temprana. Mientras tanto, Suguro ha heredado el Gouha-en, y con él, él y Rin se dirigen al esporangio.

El Rey Impuro ha logrado revivir finalmente y la situación es crítica por todas partes, especialmente para Suguro y Rin, que están dentro de la boca del lobo.

Ahora que Rin finalmente ha podido desenvainar la espada, está a punto de despertar un nuevo y devastador poder. Tanto es así, que hasta puede caer víctima de la corrupción.

El Rey Impuro ha muerto por fin, y con ello, regresa la calma a Kioto. Una vez concluido el trabajo, Rin y los demás regresarán a Tokio, no sin antes hacer un poco de turismo por Kioto.

Después del incidente de Kioto, la vida de Rin vuelve a la "normalidad". Aunque poco después recibe una carta de Mephisto que lo cambiará todo.

Los problemas se extienden por todo el mundo y cada vez son más las personas que piden ayuda a la Orden. Mientras tanto, la capacidad de Shiemi e Izumo para trabajar en equipo se pondrá a prueba en una batalla contra un demonio. Por otro lado, el paladín y sus compañeros hacen un descubrimiento preocupante.

Los chicos se están preparando para el festival de la academia, pero antes tendrán que encontrar una pareja, lo cual es muy complicado para Rin.

Durante el festival, Izumo se encuentra con un misterioso chico acompañado de su marioneta. Tras una conversación con él, se llevará una desagradable sorpresa.

Tras la traición, Rin y los demás parten a toda velocidad para acudir al rescate de Izumo. Pero ¿dónde pueden tenerla escondida?

Conoceremos el cruel pasado de Izumo y de su familia, además de la relación que tiene ella con la gente de Illuminati.

La gente de Illuminati ya tiene a Izumo en su poder, así que es hora de comenzar a experimentar con ella.

Un contratiempo en sus planes hace que un iracundo Gedoin tome la decisión irrevocable de matar a Rin y todos sus compañeros.

Izumo decide someterse a los experimentos de Gedoin, quien no dudará en hacer todo lo necesario para que su investigación salga adelante.

El experimento no va todo lo bien que esperaba Gedoin y, si eso fuera poco, los compañeros de Izumo lanzan su ataque.

Al término de la misión, Rin y los demás conocerán una impactante verdad sobre Shima y sus verdaderas intenciones.

Mephisto invita a Rin y sus compañeros a un parque acuático para que descansen luego de la batalla. Aunque el ambiente es muy tranquilo, a Yukio se le hace difícil relajarse.

Suguro aún le está dando vueltas a su futuro cuando recibe la noticia de que adelantarán el examen anual de exorcistas. ¿Seguirá deseando lo mismo tras perder sus aspiraciones?

Suguro no es el único que se debate sobre su futuro. El resto de estudiantes de la academia tienen que decidir qué Meister elegir. Por otro lado, Yukio está desesperado por saber más sobre sus poderes.

Mephisto encarga a Rin y a Yukio que vayan a buscar a Kirigakure a Aomori, pues lleva días desaparecida. Allí descubrirán más sobre el pasado de la mujer.

Pese a que Rin y Yukio desean ayudarla, parece que Shura Kirigakure no puede escapar de Hachiro, lo intente como lo intente.

Rin y Yukio se enfrentan a Hachiro de nuevo, con un poco de ayuda extra. ¿Lograrán liberar a Shura o se saldrá con la suya la serpiente?

Mientras Yukio se recupera, Shiemi sigue intentando asimilar la declaración de Rin y Bon está ocupado haciendo de trabajando como ayudante Lightning.

Lightning está dispuesto a hacer cualquier cosa para descubrir más acerca de la Noche Azul. Y eso es precisamente lo que conseguirá.

Los estudiantes de la academia de exorcistas celebran la Navidad junto a los cumpleaños de los hermanos Okumura. Pese a la felicidad de la festividad, sin embargo, no todo son buenas noticias.

Suguro y todos sus compañeros viajan a Kioto para asistir a la boda de Juzo y Mamushi. No todo es gozo, no obstante, pues Yukio está más raro de lo normal.

Los demonios irrumpen en una gran ciudad y los exorcistas tendrán que combatirlos. No obstante, estos ganan fuerza a medida que son percibidos. Por si fuera poco, Yukio no está pasando por su mejor momento.

Yukio va a buscar a Mephisto para obtener las respuestas que busca, pero el director está ocupado con asuntos más importantes que conciernen a toda la humanidad.

Rin acude a rescatar a Yukio con la ayuda de sus amigos, pero Yukio no quiere ayuda, sino poder. Los hermanos tendrán su peor discusión hasta la fecha y Rin por fin decidirá afrontar sus orígenes.

Rin atraviesa la puerta que lo lleva donde quiere ir, al pasado. Allí verá a su madre, Yuri, de muy pequeña, viviendo en la pobreza.

Mephisto acompaña a Rin en su viaje por el pasado, donde el joven descubrirá la verdad sobre Asylum y los clones que creaban allí. También descubrirá que Shiro no fue siempre como él lo conocía.

Rin continúa explorando el pasado, donde Yuri y Shiro profundizan su relación. Pese al rechazo de Shiro, Yuri consigue que le abra un poco el corazón.

Amaimon obtiene un nuevo cuerpo y Lucifer espera ser el siguiente. No obstante, es otro ser el que despierta en uno de los clones de Azazel.

Goro se presenta a sí mismo como Satán y escapa del control de la Orden. No obstante, Yuri cree que volverá cuando su cuerpo se deteriore.

Yuri quiere mantener su promesa y para ello le propone a Satán que escapen juntos. La Orden, sin embargo, no tolerará lo que conllevaría perderlos.

Mientras Rin descansa un poco después de ver el pasado con sus propios ojos, Yukio se reúne con Lucifer y a Shiemi se la llevan al Vaticano.

Rin revive los catastróficos eventos de la Noche Azul, en la que las llamas azules de Satán acabaron con la vida de muchos exorcistas.

Satán se enfrenta a Shiro con su nuevo cuerpo mientras Yuri se lamenta cansada y dolorida tras dar a luz. El demonio intenta tomar el cuerpo de Shiro para satisfacer su obsesión con la joven exorcista, pero él no se dejará poseer tan fácilmente.

Shiro debe afrontar la muerte de Yuri mientras la Orden recupera la quietud tras el desastre. Por si el desastre causado por Satán y sus hijos no hubiera sido suficiente, Lucifer también decide que ya ha padecido bastante sufrimiento.

Mephisto intenta frenar el retorno de Satán prometiendo proporcionarle el cuerpo de su primer vástago. No obstante, él no será el único que ofrezca conseguirle un cuerpo, así que deberá competir con muchos de sus hermanos para procurar contener el poder del demonio.

Rin vuelve al pasado y revive el doloroso recuerdo de Satán poseyendo a Shiro.