Данте, наемник, специализирующийся на охоте на демонов, нанят в качестве телохранителя Пэтти Лоуэлл, молодой сироты, которая наследник большого состояния. Он защищает ее от нескольких убийц-демонов, которых прислали ее жадные дяди, чтобы они оставили деньги себе. Настоящая наследница, использовавшая Пэтти в качестве приманки, прибывает, чтобы забрать состояние, но один из дядей превращается в архидемона и убивает остальных, прежде чем Данте убивает его. Наследница передает Пэтти часть своего наследства, чтобы она молчала, и она переезжает к Данте в его офис, Devil May Cry.

Данте неохотно принимает задание от своей старой знакомой, леди, расследовать дело мотоциклиста, известного как «Красный Глаз», который она подозреваемый - демон. Расследование приводит их к Винсенту, профессиональному гонщику, который хочет отомстить Красному Глазу за смерть своего брата. Леди заставляет Данте вызвать Винсента на гонку, во время которой последний впадает в иллюзию и чуть не убивает, прежде чем Данте и Леди заставляют его сойти с дороги. Красный Глаз, который оказывается циклопическим демоном, замаскированным под мотоцикл, сражается с ними прежде, чем Леди успевает уничтожить его своей ракетной установкой. К неудовольствию Данте, деньги, которые он зарабатывает на миссии, забирает Леди, чтобы покрыть свой долг перед ней. Приходит Винсент и просит Данте провести матч-реванш, который он принимает при условии, что он проиграет один раунд бильярда.

Мэр узнает, что его дочь Анджелина встречается с таинственным человеком по имени Брэдли. Опасаясь, что Брэдли может быть связан с серийным убийцей, действующим в городе, он нанимает Данте для расследования. Данте определяет, что Брэдли - демон, но щадит его после устранения другого демона, ответственного за убийства. Брэдли говорит, что знает о Данте, и показывает, что он получеловек-полудемон. Данте узнает, что Брэдли служит повелителю демонов Бельфегору, который готовится возвыситься в человеческий мир. Двое бегут обратно в дом Анджелины и обнаруживают, что ее дворецкий убил мэра, чтобы использовать его кровь для ритуала, который вызовет Бельфегора. Данте удается силой вернуть Бельфегора в подземный мир, в то время как Брэдли использует свои силы, чтобы спасти жизнь мэра, позволяя ему сохранить отношения с Анджелиной. Пока Данте размышляет, действительно ли демоны могут обрести счастье как люди, перед его кабинетом появляется странная женщина.

Во время миссии Леди встречает женщину с молниеносными способностями, которую она идентифицирует как демона. Местный священник впоследствии нанимает ее, чтобы убить женщину, что заканчивается смертельной схваткой в ​​его церкви. Прежде чем двое успевают закончить свою битву, появляется Данте и представляет женщину как своего старого партнера, Триш. Он также объясняет, что священник, который оказался падшим ангелом, нанял ее, чтобы он мог скрыть свои преступления. Священник принимает свою истинную форму и атакует их, но трое объединяются и уничтожают его. После этого Данте узнает, что обе женщины уехали из города, оставив ему счет за недавние покупки.

Исаак, который рассматривает Данте как соперника за привязанность своей влюбленной Синди, однажды ночью следует за ним в ночной клуб, только чтобы его выбросили после того, как он был пойман в женском клубе. комната отдыха. Затем он пытается последовать за ним снова, но его преследует Патти, и в конце концов он становится свидетелем того, как Данте уничтожает орду демонов, изображающих из себя солдат мафии. Врываясь в Devil May Cry, он сталкивается с Сидом, который звонит ему, прежде чем позволить ему сбежать. На Исаака нападает демон, но Данте убивает его. Он решает бежать в сельскую местность, но Данте перехватывает его и показывает, что колокол на самом деле является заклинанием вызова заклинанием. Затем он вызывает и убивает еще нескольких демонов, прежде чем уничтожить колокол одним выстрелом.

Морисон получает Данте работу по защите команды «охотников за сокровищами», грабящих бесценную коллекцию старых виниловых пластинок. Лидер, человек по имени Тим, играет одну, привлекая сирену, которую Данте прогоняет. Тим объясняет, что пластинка принадлежит Елене Хьюстон, известной рок-певице, которой он руководил до того, как стал коллекционером, и предполагает, что она, возможно, ищет пластинку. В серии воспоминаний Елена показана как непреднамеренно вызывающая сирену, которая использует свои силы, чтобы прославить Елену, прежде чем взять под контроль ее тело. Тим и Данте используют запись, чтобы установить ловушку, и Данте разделяет Елену и сирену, последнюю из которых он обезглавливает, чтобы освободить ее от проклятия. Елена, рада, что Тим сохранил ее песни.

В награду за его освобождение джинн предлагает рыбаку по имени Гэри одно желание. Отказавшись от первых трех, он дает четвертое: убийство своего друга Клауса после ссоры. Гэри обвиняют в убийстве и заключают в тюрьму, а его сестра платит Данте своим кольцом, чтобы он смог спасти его. Данте арестовывают и нападают на тюремного надзирателя, в результате чего его бросают в одиночную камеру. Когда охранники начинают охоту на заключенных ради спорта, Данте понимает, что они демоны, и выманивает их наружу, где убивает. Тем временем Леди встречает джинна и отгоняет его, когда тот отказывается исполнить ее желание. Когда она говорит Данте «идти к черту» после того, как поймала его на мошенничестве с картами, появляется джинн, и Данте удается его уничтожить. Сид берет маску джинна себе, и Данте решает не идти за ним. Выпивая, Гэри рассказывает, что его сестра умерла вскоре после его ареста, и Данте возвращает ему кольцо.

Морисон приводит клиента по имени Эрнест, который принимает Данте за своего пропавшего друга Энтони. Морисон объясняет, что двадцать лет назад небольшой рыбацкий городок был разрушен демоном, который мог дышать огнем, и что Энтони и его мать были виноваты в катастрофе. Чтобы очистить их имена, Данте посещает Эрнеста, в конечном итоге делая вывод, что Сид организовал все это как испытание способностей Данте. Данте признает, что он использовал имя Энтони в качестве псевдонима, когда был моложе, но это уже не тот человек. Эрнест вызывает демона, чтобы убить его, но он легко одолевает его. Только вмешательство Данте спасает ему жизнь и прекращает существование демона. Проснувшись в больнице, Эрнест узнает, что демон разрушил город в поисках Данте, и бросается на него, клянясь убить его, если он когда-нибудь вернется. По дороге домой Сид признает, что все, чем он занимался, является частью плана «помочь» Данте, затем исчезает, прежде чем Данте успевает ответить.

Данте нанят, чтобы выследить «Короля», демона, который питается душами игроков, когда они проигрывают. Впоследствии он получает приглашение в частную игру в покер на борту круизного лайнера, где Леди изображает из себя дилера. Поскольку игроки уничтожаются один за другим, все они умирают подозрительной смертью, пока не остается только Данте. Он впадает в истерику и пытается напасть на Леди, заставляя ее выстрелить ему в сердце. Появляется женщина, которая наняла его в первую очередь, и раскрывается как король, лилит, которая использует зачарованные карманные часы, чтобы овладеть игроками и украсть души их противников. Данте возвращается к жизни и объясняет, что он знал о часах все время (после того, как они ненадолго взяли под свой контроль Пэтти), и что он и Леди играли короля с самого начала. После быстрой битвы Кинг уничтожен, и команда снова собирается в Devil May Cry, где Данте вскоре проигрывает Пэтти раунд покера.

Демон рыцарь Баул, который когда-то был учеником Спарды, вызван Сидом, чтобы отомстить своему хозяину за оставив царство демонов. Вызывается Модеус, брат Баула и сам бывший рыцарь, который пытается заставить Баула отказаться от своей вендетты. Данте, который подозревает, что Баул желает отцовского меча, Восстания, вызывает его на дуэль, в конечном итоге убивая Баула, когда тот принимает форму демона. Модеус, связанный клятвой отомстить за своего брата, нападает на Данте и тоже погибает. Когда Пэтти приходит в Devil May Cry, чтобы приготовить мороженое для Модеуса, Данте лжет и говорит ей, что ушел, чтобы «выполнить обещание». Сид посещает импровизированную могилу, где Данте оставил Баула и Модеуса, и радостно замечает, что ему нужна еще одна вещь, чтобы завершить свой план.

Нина, колдунья и мать Пэтти, нанимает Данте для защиты своего кулона, так как у нее больше нет силы бороться с многочисленными демонами кто стремится требовать это. Пэтти убегает после того, как Данте оскорбляет ее, а Саймон, партнер Нины, обжигает руку, когда пытается украсть ее из кармана Данте. Нина, не желая подвергать опасности кого-либо еще, предлагает заплатить Данте за день, если он вернет кулон. Позже тем же вечером Саймон связывает ее в гостиничном номере и оказывается Сидом, использовавшим кожу Модеуса в качестве маскировки. Он использует Нину в качестве заложницы, чтобы заставить Пэтти принести ему кулон, который он объединяет с другими артефактами, которые он собрал, чтобы открыть портал в подземный мир. Морисон убегает с Ниной и Пэтти, когда Данте преследует Сида. Сид объясняет, что он ищет силы Абигейл, демона, который считается одним из самых могущественных в истории и который был заключен в тюрьму семьей Пэтти.

С Данте, пронзенным и распятым в измерении демонов, Леди и Триш сражаются с вторжением в дьяволы в человеческом мире, пока Пэтти пытается вернуть Данте. Данте возвращается и бросает вызов Сиду. Несмотря на силу Сида, Данте побеждает и впоследствии убивает его. В эпилоге Данте, Леди и Триш отправляются на миссию по охоте на дьявола и заключают пари, что тот, кто первым доберется до работы, получит деньги. Тем временем Патти приходит в офис Данте, чтобы навести порядок.